長崎歷史文化博物館於2005年11月開館。博物館建在長崎縣美術博物館原址上，在美術館之前這裡原是長崎奉行所的東役所。這段歷史也展現在了博物館極富傳統建築風格的正面外牆上——上為白石灰牆面，下為堅實的石垣。
葡萄牙人、西班牙人、中國人和荷蘭人匯聚長崎，這裡原本只是一個小小的村落，因國際貿易而得以成長為大城市。在持續兩個多世紀的鎖國（1639-1853）時期裡，出島始終是日本與歐洲往來的唯一窗口。這座博物館驗證了各國商人與文化如何通過長崎商貿影響日本，以及他們如何受到日本影響的過程。
博物館專設一處區域，透過展示板及有關潛伏吉利支丹（自16世紀至明治時代日本的基督教徒）的展品，全面概述了基督教在日本的發展歷史。另一處區域則忠實再現曾經矗立於此的長崎奉行所舊貌，其中包括重現庭審場景。
其他展區的主要展示還包括有關南蠻貿易（鎖國政策施行前日本與葡萄牙的貿易往來）、日本與荷蘭的關係、來自中國的影響（重點在於受黃檗宗僧人及來日中國文人影響而誕生的書畫名品），以及19世紀中期以來，從電報到攝影的各種西方技術如何經由長崎進入日本等諸多主題。
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