长崎历史文化博物馆于2005年11月开馆。博物馆建在长崎县美术博物馆原址上，在美术馆之前，这里是长崎奉行所的东役所。这段历史同样展现在了博物馆极富传统建筑风格的正面外墙上——上为白石灰墙面、下为坚实的石垣。
葡萄牙人、西班牙人、中国人和荷兰人会聚长崎，借助国际贸易的发展，这个原来的小小村落最终成长为大城市。在持续两个多世纪的锁国(1639-1853)时期里，出岛始终是日本与欧洲往来的唯一窗口。这座博物馆回溯了各国商人与文化如何通过长崎商贸影响日本，以及他们如何反过来受到日本影响的过程。
博物馆专设一处区域，通过展板及有关潜伏吉利支丹（自16世纪至明治时代日本的基督教徒）的展品，全面概述了基督教在日本的发展历史。另一处区域则忠实再现了曾经矗立于此的长崎奉行所旧貌，并重现了一段庭审场景。
其他展区则着重展示诸多其他相关主题，包括：南蛮贸易（锁国政策施行前日本与葡萄牙的贸易往来）、日本与荷兰的关系、来自中国的影响（亮点在于受黄檗宗僧人及来日中国文人影响而诞生的书画名品），以及19世纪中期以来从电报到摄影等诸多西方技术如何经由长崎进入日本的历程等。
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